伞形真菌(Mushroom-forming fungi，Agaricomycetes，伞菌纲)的形态多样性和复杂性在所有种类真菌中都是最高的。它们辐射到大多数生态系统中，并在生态系统中发挥不同的作用，包括木材分解者、病原体或菌根互助者。尽管伞形真菌是生态系统的重要组成者，但其大尺度下的进化史模式却鲜为人知，部分原因在于它们有限的化石记录，以及缺乏全面的系统发育研究。匈牙利科学院生物研究中心的研究者基于多基因和基因组学数据，构建了一个5,284种的系统发育树，并推断了伞形真菌的形成/灭绝及形态演变的历史时期和模式，该研究成果被Nature Ecology & Evolution杂志选为2019年4月的封面文章。

结果精要

在侏罗纪时代，伞形真菌开始快速辐射，这与（亚）热带针叶林的扩散及气候变暖相吻合。在白垩纪和古近纪期间，可能出现大规模灭绝，几种特定类群的适应性辐射及子实体的形态多样化发生，逐渐形成典型的伞菌形态，具有伞帽、伞柄和菌褶。这种形态与谱系分化速率的增加有关，这表明它代表了伞形真菌进化过程中的一项关键性的演变。伞形真菌多样性的增加始于中生代-新生代，这一时代气候潮湿，以裸子植物和爬行动物为主的陆地群落也在扩张。

方法

为了使分类群的取样与地理区域之间成比例，研究者使用Species Fungorum（http://www.speciesfungorum.org）对每一个属已知多样性进行估计，并计算了每个属需要抽样的目标物种数量，形成了一个最终约5,000种(占总多样性的30%)的样本库，其中每个属的物种取样数与其描述的多样性成正比。

该研究应用Probabilistic Alignment Kit对样本的LSU、ef-1a及 RPB2位点分别进行比对分析；采用Illumina和PacBio测序平台对10种伞形真菌进行了全基因组测序并组装注释；使用Illumina平台进行转录组测序及分析。

Fig.1 5,284种伞形真菌的系统发育关系及多样性

注：较暖的颜色表示更高的分化速率；节点上的三角形表示分化速率的显著变化；目水平的原始植物宿主重建概率用饼图表示，其中，绿色表示推断的可能为裸子植物的比例、黑色表示推断的可能为被子植物的比例；树周围内外条形表示现存宿主偏好，绿色：裸子植物、黑色：被子植物、灰色：兼有；地质时期用灰/白同心环表示。

系统发育分析

研究者根据104种真菌的基因组信息推断伞形真菌的系统发育关系，采用系统发育比较的方法研究了伞形真菌多样化的广泛模式，并构建了5,284个伞形真菌群体高度全面的系统发育关系（Fig.1）。系统发育树拓扑在很大程度上与以前发表的类别特异性的系统发生关系一致，大多数节点都有数据支持，但尚有一些需要进行更详细的调查、更密集的分类群抽样才能确认的节点。然后利用化石校准、分子钟校准及两步贝叶斯法对5,284个群体的数据进行时间校准，推测目级别分枝节点范围在183到71 Myr，其中大部分目级分枝位于侏罗纪时代，鸡油菌目（Cantharellales）144-261Myr平均184Myr，伞菌目（Agaricales）160-182 Myr平均173 Myr，牛肝菌目（Boletales）133-153 Myr平均142 Myr，锈革孔菌目（Hymenochaetales）130-180 Myr平均167 Myr。

 多样性特征进化分析

利用BAMM（Bayesian Analysis of Macroevolutionary Mixtures）分析了宏观进化框架中的物种形成和灭绝的速度。对十个经过时间校准的系统发育树的分化速率分析表明物种分化速率随时间和谱系变化而改变（Fig.2）。

在侏罗纪早期约180 Myr，伞菌纲分化速率突然增加，伴随着大陆板块破裂，温暖潮湿气候的开始和（亚）热带裸子植物森林的扩散同时发生。侏罗纪150 Myr伞形真菌物种形成速率上升与灭绝速率的略微延迟增长同时发生，这说明在侏罗纪-白垩纪界过渡时期真菌经历了严重灭绝，而这一时期地质变化频繁发生了物种大灭绝事件（Fig.2）。但是在植物和动物进化过程发生严重灭绝事件的白垩纪/第三纪过渡时期并没有发现同样的现象，通过化石校准发现这一时期是形成真菌孢子和菌丝石化的高峰。

纬度多样性梯度分布是动物和植物谱系中的主要宏观生态模式，即物种丰富度从两极向热带地区增加。然而分析发现伞菌纲在温带地区表现出最高的物种多样性和净分化速率，说明伞形真菌可能不符合纬度多样性梯度分布。

对不同分枝的物种分化速率分析发现，分化速率显著变化的85个物种遍布伞菌纲各级分支（Fig.1）。伞菌目分枝速率变化占其中的67％，不但与该阶段目水平动态进化历史一致，也是全纲多样性最大的目。实际上，许多分支显示随着时间的推移分化速率减缓，这是自适应辐射的关键标志，表明许多检测到的分化速率变化可能由于快速适应并填充可利用的生态位造成的。

Fig.2 伞形真菌多样性形成模式

a,谱系随时间变化的对数；b, 物种形成速率；c,物种灭绝速率；d,净物种分化速率

形态特性进化分析

为了分析形态学创新对现存伞菌纲多样性的塑造和影响，研究者重建了祖先形态并绘制了子实体形态在系统发育上的演化图（Fig.3b）。大多数伞菌纲早期祖先具有向上翻转的(Resupinate)子实体，而在侏罗纪时代（~170–180 Myr）由于伞菌亚纲（Agaricomycetidae）的辐射，这种形态迅速被典型的具柄伞盖（pileate-stipitate）所替代（Fig.3c）。通过测试子实体形态对分化速率的影响，有具柄伞盖形态的进化分支表现较高的物种形成率(P< 10−16, likelihood ratio test, LRT)（Fig.3d）。这可能是因为具柄伞盖形态为发育孢子提供支持和保护，并通过将孢子组织提升到地面以上来提高其分散效率。这些优势解释了具柄伞盖状子实体是如何促进多样性形成的，也表明这种形态是伞形真菌进化过程中的一个关键创新。